587年、聖徳太子による創建とされる。本堂から約800m山上に奥の院があり、そこにある石窟が石龕寺の寺号の由来となっている。1579年、織田信長の命を受けた明智光秀の丹波攻略によって境内が焼失し仁王門を残すのみとなった。江戸時代以降、徐々に再建された。山門の金剛力士像(仁王像)は1242年に制作された仏像で、国の重要文化財に指定されている。
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